Le Transfert d'Azote aux Plantes Voisines : Voies Potentielles et Quantification Scientifique
Une fois l'azote libéré de la PFA dans le sol, que ce soit par décomposition ou rhizodéposition, plusieurs mécanismes peuvent permettre son transfert vers les plantes non-fixatrices (PNF) avoisinantes. La quantification de ces transferts, souvent complexe, fait appel à des techniques sophistiquées comme le traçage isotopique.
Transfert via la solution du sol
La forme la plus simple de transfert se produit lorsque les racines des PNF absorbent l'azote minéral (NH4+, NO3−) ou les petites molécules organiques azotées (acides aminés) présentes dans la solution du sol. Cet azote peut provenir de la minéralisation de la matière organique issue de la PFA (litière, racines mortes) ou directement des exsudats racinaires de la PFA vivante. Ce processus est passif du point de vue de l'interaction entre plantes : il s'agit d'une compétition ou d'un partage des ressources disponibles dans le sol, où les PNF bénéficient de l'enrichissement local du sol par la PFA. L'efficacité de ce transfert dépendra de la densité et de la distribution des systèmes racinaires des PFA et des PNF, de la mobilité des formes d'azote dans le sol, et de la demande en azote des différentes plantes.
Rôle des Réseaux Mycorhiziens Communs (RMC)
Une voie de transfert potentiellement plus directe et significative implique les réseaux mycorhiziens communs (RMC). La plupart des plantes terrestres, y compris de nombreuses PFA et PNF arborées, forment des symbioses avec des champignons mycorhiziens. Ces champignons explorent le sol avec leurs hyphes (filaments mycéliens) bien au-delà de la zone prospectée par les racines seules, améliorant l'absorption des nutriments, notamment le phosphore et l'azote. Lorsque les hyphes d'un même champignon ou de champignons interconnectés colonisent les racines de plusieurs plantes, ils peuvent former un RMC, créant ainsi un lien physique souterrain entre ces plantes.
De nombreuses études ont démontré que les RMC peuvent faciliter le transfert de nutriments, y compris l'azote, d'une plante à une autre. Dans le cas des associations PFA-PNF, l'azote fixé par la PFA peut être transféré à la PNF via le RMC. Des expériences utilisant le traçage isotopique ont montré qu'une proportion de l'azote d'une PFA mycorhizée peut se retrouver dans une PNF voisine également mycorhizée et connectée au même réseau. Les estimations de ce transfert unidirectionnel de N de la PFA vers la PNF varient considérablement, allant de 0 à 80% de l'azote de la plante réceptrice provenant de la plante donneuse, tandis que le transfert en sens inverse (PNF vers PFA) est généralement beaucoup plus faible, souvent inférieur à 10%. Dans certains agroécosystèmes, il a été rapporté que 20% à 50% de l'azote des plantes réceptrices pouvait provenir des légumineuses donneuses via les RMC. Des études ont même montré que les champignons mycorhiziens à arbuscules (AMF) peuvent acquérir de l'azote à partir de matière organique et le transférer à leur plante hôte, augmentant sa biomasse et sa teneur en N et P.
Cependant, la nature exacte de ce transfert via les RMC fait l'objet de débats. Est-il un transfert direct et actif à travers les hyphes, ou un transfert indirect où les hyphes facilitent la minéralisation de l'azote dans le sol et sa recapture par la PNF connectée?. De plus, le fonctionnement des RMC est complexe ; ils peuvent être comparés à des systèmes "socialistes" où les ressources sont distribuées plus équitablement, ou à des systèmes "capitalistes" où les échanges favorisent les partenaires les plus offrants (par exemple, en carbone). La présence d'un RMC est donc une condition nécessaire mais pas suffisante pour un transfert massif et "généreux". L'ampleur et la direction du flux d'azote dépendront des espèces fongiques et végétales impliquées, de leurs besoins respectifs, de la disponibilité des autres ressources (notamment le carbone fourni par les plantes aux champignons), et des conditions environnementales.
Quantification par traçage isotopique (¹⁵N)
Pour étudier et quantifier le mouvement de l’azote entre les plantes, les chercheurs utilisent fréquemment l’isotope stable de l’azote, le ¹⁵N. Deux approches principales existent :
1. Marquage par enrichissement en ¹⁵N
Une source d’azote enrichie en ¹⁵N (par exemple, du (¹⁵NH₄)₂SO₄ ou du ¹⁵N₂ gazeux pour marquer l’azote fraîchement fixé) est fournie à la plante donneuse (PFA). Après un certain temps, on mesure la présence de ¹⁵N dans les tissus de la plante réceptrice (PNF).
Une augmentation significative de la teneur en ¹⁵N dans la PNF par rapport à une plante témoin non associée à la PFA marquée indique un transfert d’azote.
2. Abondance naturelle du ¹⁵N (δ¹⁵N)
Cette méthode repose sur les variations naturelles dans le rapport isotopique ¹⁵N/¹⁴N entre différentes sources d’azote. L’azote atmosphérique (N₂) a une signature isotopique de référence proche de 0‰.
Les plantes qui fixent l’azote atmosphérique tendent à avoir des valeurs de δ¹⁵N proches de 0‰ dans leurs tissus.
En revanche, l’azote du sol est souvent enrichi en ¹⁵N (δ¹⁵N positif), en raison des processus de fractionnement isotopique lors du cycle de l’azote (nitrification, dénitrification, volatilisation).
Ainsi, une PNF qui reçoit une part significative de son azote d’une PFA voisine (directement ou indirectement) aura tendance à avoir un δ¹⁵N plus faible (plus proche de 0‰) qu’une PNF similaire qui dépend uniquement de l’azote du sol.
Bien que le traçage isotopique au ¹⁵N soit un outil puissant, son application et son interprétation, en particulier en conditions de terrain, peuvent être complexes. Des facteurs comme la dilution de l’isotope dans les grands réservoirs d’azote du sol, le recyclage multiple de l’azote, l’immobilisation microbienne, et les processus de fractionnement isotopique au sein des plantes et des microorganismes peuvent introduire des incertitudes dans la quantification précise du transfert net d’azote entre plantes.
Études de Terrain et Expériences Clés : Ce que Révèlent les Données Scientifiques
L'examen détaillé d'études de terrain spécifiques permet de mieux appréhender la complexité et la variabilité du transfert d'azote entre PFA et PNF dans des conditions plus proches de la réalité écologique que les expériences en laboratoire.
Agroforesterie tropicale : le cas de Inga edulis et du cacaoyer
Des recherches menées dans des systèmes agroforestiers tropicaux, associant par exemple l'arbre fixateur d'azote Inga edulis (communément appelé "Inga") comme arbre d'ombrage pour le cacaoyer (Theobroma cacao), ont fourni des preuves quantitatives de transfert d'azote. Une étude utilisant la méthode de l'abondance naturelle du ¹⁵N a révélé qu'environ 35 % de l'azote contenu dans les racines fines des cacaoyers associés à Inga edulis provenait de la fixation atmosphérique réalisée par l'Inga. De plus, il a été estimé que 20 % de tout l'azote fixé par l'Inga dans le système se retrouvait finalement dans les cacaoyers. Le taux de fixation d'azote par Inga edulis dans cette plantation de 14 ans a été estimé de manière conservative entre 41 et 50 kg N par hectare et par an. Les mécanismes proposés pour ce transfert substantiel incluent un transfert direct via des réseaux mycorhiziens communs (RMC) connectant les racines des deux espèces, ou l'absorption par les cacaoyers des exsudats racinaires riches en azote libérés par l'Inga. Ces résultats sont significatifs car ils démontrent un transfert notable d'azote dans un système agroforestier établi et productif, avec des voies de transfert directes plausibles entre plantes vivantes.
Prairies semi-arides : interactions entre l'arbuste Caragana microphylla et les graminées
Une étude menée dans des prairies semi-arides a examiné le transfert d'azote de l'arbuste légumineux Caragana microphylla vers trois espèces de graminées dominantes, en utilisant également la technique de l'abondance naturelle du ¹⁵N. Les résultats ont clairement montré que Caragana microphylla transférait de l'azote fixé à ses voisines graminéennes, mais l'ampleur et la distance de ce transfert étaient fortement dépendantes de l'espèce de graminée. La graminée rhizomateuse Leymus chinensis a bénéficié le plus du transfert, recevant jusqu’à 47 %. En revanche, la graminée cespiteuse (en touffe) Stipa grandis a reçu jusqu’à 19 %. Une autre graminée cespiteuse, Achnatherum sibiricum, n’a reçu qu’environ 1 %. Cette étude souligne de manière frappante la spécificité des interactions : la simple présence d’une PFA ne garantit pas un bénéfice uniforme pour toutes les plantes voisines. Les caractéristiques morphologiques et physiologiques des plantes réceptrices, comme leur type de système racinaire (rhizomateux vs. cespiteux), jouent un rôle déterminant dans leur capacité à intercepter et à utiliser l’azote transféré.
Forêts tempérées : le duo aulne rouge et douglas
Dans les forêts tempérées, l’association entre l’aulne rouge (Alnus rubra), un arbre fixateur d’azote actinorhizien, et des conifères comme le sapin de Douglas (Pseudotsuga menziesii) a été étudiée, notamment en analysant les isotopes stables de l’azote (δ¹⁵N) dans les cernes de croissance des arbres et dans le sol. [27,28] Une étude sur une plantation mixte de 27 ans a montré que le δ¹⁵N des cernes de l’aulne évoluait dans le temps, avec une augmentation initiale suivie d’un plateau ou d’un léger déclin. Cette dynamique pourrait refléter une diminution des taux de fixation d’azote par l’aulne avec l’âge, la fermeture de la canopée ou une compétition accrue. [27] De manière significative, le δ¹⁵N des cernes du douglas était plus élevé (moins négatif, donc plus influencé par l'azote du sol enrichi en ¹⁵N ou par de l’azote ayant transité par l’aulne qui a un δ¹⁵N plus bas) dans les parcelles où il était mélangé à 50/50 avec l’aulne, par rapport aux parcelles de douglas pur. Cela suggère une influence de l’azote fixé par l’aulne sur la nutrition azotée du douglas voisin. [27] Une autre étude a révélé que dans les zones riveraines, le δ¹⁵N du sol sous des peuplements de douglas tendait à converger vers les valeurs plus basses typiques des sols sous aulne, en particulier près des cours d’eau. Ceci pourrait indiquer un "héritage" azoté laissé par la présence historique d’aulnes, dont l’azote fixé a enrichi le sol sur le long terme. Ces études indiquent donc un transfert ou, du moins, une influence de l’azote fixé par l’aulne sur le douglas, potentiellement via l’enrichissement du sol par la décomposition de la litière et des racines de l’aulne, et peut-être via des RMC, sur des échelles de temps pouvant être longues.
Systèmes agricoles : cultures associées de légumineuses et de céréales
En agriculture, l'association de légumineuses (comme le pois, le haricot, le trèfle) avec des céréales (comme le blé, le maïs) est une pratique ancienne visant à améliorer la fertilité du sol. Des revues et études confirment le transfert d'azote des légumineuses vers les céréales compagnes. Les principaux mécanismes impliqués sont la rhizodéposition (décomposition des racines et nodules, exsudation de composés azotés par les racines vivantes de la légumineuse) et, dans une moindre mesure pour certaines associations annuelles, les transferts via RMC. Il a été noté que l'intercalation de céréales peut parfois réduire l'inhibition de la fixation d'azote chez la légumineuse qui peut survenir en présence de fortes concentrations d'azote minéral dans le sol, car la céréale, plus compétitive pour l'azote du sol, en réduit la disponibilité, stimulant ainsi la légumineuse à fixer davantage d'azote atmosphérique. Les quantités transférées sont variables : une fourchette de 0 à 15% de l'azote de la céréale provenant de la légumineuse est souvent considérée comme réaliste pour de nombreuses associations annuelles, bien que des transferts allant de 20% à 50% aient été rapportés dans certains agroécosystèmes bien gérés ou sur des périodes plus longues.
Rôle inattendu des champignons entomopathogènes Au-delà des transferts classiques PFA-PNF, une étude a mis en lumière un mécanisme de transfert d'azote plus original : certains champignons du sol, connus pour être pathogènes des insectes (comme Metarhizium), peuvent acquérir de l'azote à partir des insectes qu'ils infectent et décomposent, puis transférer cet azote aux plantes avec lesquelles ils peuvent former des associations endophytes ou rhizosphériques. Bien que cela ne concerne pas directement la fixation biologique de l'azote atmosphérique par la plante, cela illustre la complexité des cycles et des flux d'azote dans la rhizosphère, où les réseaux fongiques peuvent jouer des rôles multiples et parfois surprenants dans la nutrition azotée des plantes.
Ces études de terrain, bien que ne couvrant pas toutes les situations possibles, convergent sur plusieurs points : le transfert d'azote des PFA vers les PNF est un phénomène écologique réel. Cependant, son ampleur est loin d'être uniforme ou universellement massive. Elle est fortement modulée par les espèces en présence (donneuse et réceptrice), leurs caractéristiques physiologiques et morphologiques, le type d'écosystème, l'âge du système, la présence et la compatibilité des symbiontes mycorhiziens, et les conditions environnementales. Les mécanismes de transfert sont également multiples, allant de la décomposition lente de la matière organique à des transferts potentiellement plus rapides via la rhizodéposition et les RMC, chacun ayant sa propre dynamique et son importance relative selon le contexte. L'effet des PFA peut aussi se manifester comme un enrichissement à long terme du capital azoté du sol, un "héritage" bénéficiant aux générations futures de plantes, ce qui est distinct d'un transfert direct et synchrone à une voisine immédiate.
SOURCES
Barbelli, L., Gweon, H. S., Stoppacher, N., Tuffen, F., Williams, H., Neumann, G., Faria, D. L. R., de Castro, V. G. R. M., Semidel, J. S., Falquet, M. R. J. G. P. de L. P. E. L. L. M. J. S. I. L. T. L. T., ... Boddy, L. (2016). Ubiquity of insect-derived nitrogen transfer to plants by endophytic insect-pathogenic fungi: An additional branch of the soil nitrogen cycle. Applied Soil Ecology, 105, 78–84. https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2016.05.007
Barrett, J. E. M. G., Johnson, J. S. C. G. R. R., & Hodge, A. (2016). Resolving the 'nitrogen paradox' of arbuscular mycorrhizas: Fertilization with organic matter brings considerable benefits for plant nutrition and growth. Plant, Cell & Environment, 39(8), 1662–1667. https://doi.org/10.1111/pce.12761
Bücking, H., & Kafle, A. (2015). Role of arbuscular mycorrhizal fungi in the nitrogen uptake of plants: Current knowledge and research gaps. Agronomy, 5(4), 587–612. https://doi.org/10.3390/agronomy5040587
Department of Extension Plant Sciences, New Mexico State University. (2015). Nitrogen fixation by legumes (Guide A-129). https://pubs.nmsu.edu/_a/A129/
Figueiredo, A. F., Boy, J., Guggenberger, G., & Coelho, M. F. (2023). Common mycorrhizae network: A review of the theories and mechanisms behind underground interactions. Frontiers in Microbiology, 14, 1241334. https://doi.org/10.3389/fmicb.2023.1241334
Fustec, J., Lesuffleur, F., Mahieu, S., & Cliquet, J.-B. (2010). Nitrogen rhizodeposition of legumes. A review. Agronomy for Sustainable Development, 30(1), 57–66. https://doi.org/10.1051/agro/2009003
Gallego-Casa, A., Puertas, M. D., Tejada, L. M., González-Martín, C. M., González, J. L., & Aranda, I. (2018). 15N natural abundance evidences a better use of N sources by late nitrogen application in bread wheat. Frontiers in Plant Science, 9, 853. https://doi.org/10.3389/fpls.2018.00853
He, X., Xu, M., Qiu, G. Y., & Zhou, J. (2009). Use of 15N stable isotope to quantify nitrogen transfer between mycorrhizal plants. Journal of Plant Ecology, 2(3), 107–114. https://doi.org/10.1093/jpe/rtp011
He, X.-H., Critchley, C., & Bledsoe, C. (2003). Nitrogen transfer within and between plants through common mycorrhizal networks (CMNs). Critical Reviews in Plant Sciences, 22(6), 531-567. https://doi.org/10.1080/07352680390244011
Holub, S. M., Lajtha, K., Spears, J. D. H., Tóth, J. A., Crow, S. E., Caldwell, B. A., & Harmon, M. E. (2013). Decomposition and nitrogen dynamics of 15N-labeled leaf, root, and twig litter in temperate coniferous forests. Oecologia, 173(4), 1439–1453. https://doi.org/10.1007/s00442-013-2693-4
Isaac, M. E., Bode, S., & Kim, D.-G. (2013). N2-fixing trees and the transfer of fixed-N for sustainable agroforestry. Agronomy for Sustainable Development, 33(2), 417–427. https://doi.org/10.1007/s13593-012-0115-z
Liao, W., Menge, D. N. L., & Hedin, L. O. (2017). Demography of symbiotic nitrogen-fixing trees explains their rarity and successional decline in temperate forests. PLoS ONE, 12(4), e0175520. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0175520
Lindström, K., & Mousavi, S. A. (2020). Effectiveness of nitrogen fixation in rhizobia. Microbial Biotechnology, 13(5), 1314–1335. https://doi.org/10.1111/1751-7915.13517
Liu, H.-X., Jiang, L., Zhang, Y.-J., Yang, D.-L., & Liu, H.-L. (2016). Impacts of leguminous shrub encroachment on neighboring grasses include transfer of fixed nitrogen. Scientific Reports, 6, 22772. https://doi.org/10.1038/srep22772
Malhotra, S. (2024, March 28). In harmony with nature: Companion planting. Permaculture Education Center. https://permacultureeducation.org/in-harmony-with-nature-companion-planting/
Monib, A. W., Niazi, P., Barai, S. M., Sawicka, B., Baseer, A. Q., Nikpay, A., Saleem fahmawi, S. M., Singh, D., Alikhail, M., & Thea, B. (2024). Nitrogen cycling dynamics: Investigating volatilization and its interplay with N2 fixation. Journal for Research in Applied Sciences and Biotechnology, 3(1), 17-31.
Mus, F., Crook, M. B., Garcia, K., Garcia, K., Knevitt, B. L., Ledesma, J. K., Lawrence, J. C., Magnum, K. L., Proença, D. T. L. P., Tok, K. G. N. S. O. T. K., Weston, P. S., Lin, Y.-H., Lin, H.-C., Chen, H.-W., Chen, H.-H., Jiang, J.-H., Hsu, C.-P., Chang, P.-H., Chou, J.-Y., ... Ané, J.-M. (2016). Symbiotic nitrogen fixation and the challenges to its extension to nonlegumes. Applied and Environmental Microbiology, 82(13), 3698–3710. https://doi.org/10.1128/AEM.01055-16
nervyliras. (ca. 2022). Permaculture primer on nitrogen fixing plants (Legumes & others) [Publication sur un forum en ligne]. Reddit. https://www.reddit.com/r/Permaculture/comments/rzjhoi/permaculture_primer_on_nitrogen_fixing_plants/
Nygren, P., & Leblanc, H. A. (2015). Dinitrogen fixation by legume shade trees and direct transfer of fixed N to associated cacao in a tropical agroforestry system. Tree Physiology, 35(2), 134–147. https://doi.org/10.1093/treephys/tpu116
Palm, C. A. (1997). Decomposition and nitrogen release patterns of tree prunings. In G. Cadisch & K. E. Giller (Eds.), Driven by nature: Plant litter quality and decomposition (pp. 137-157). CAB International.
Perakis, S. S., Rayome, D., Gress, S., & Compton, J. E. (2023). Tree-ring δ15N as an indicator of nitrogen dynamics in stands with N2-fixing Alnus rubra. Tree Physiology, 43(12), 2005–2018. https://doi.org/10.1093/treephys/tpad101
Schleppi, P., & Wessel, W. W. (2021). Experimental design and interpretation of terrestrial ecosystem studies using 15N tracers: Practical and statistical considerations. Frontiers in Environmental Science, 9, 658779. https://doi.org/10.3389/fenvs.2021.658779
Sepp, S.-K., Vasar, M., Davison, J., Oja, J., Anslan, S., Al-Quraishy, S., Bahram, M., Bueno, C. G., Cantero, J. J., Fabiano, E. C., Decocq, G., Drenkhan, R., Fraser, L., Garibay Oriel, R., Hiiesalu, I., Koorem, K., Kõljalg, U., Moora, M., Mucina, L., ... Zobel, M. (2023). Global diversity and distribution of nitrogen-fixing bacteria in the soil. Frontiers in Plant Science, 14, 1100235. https://doi.org/10.3389/fpls.2023.1100235
Song, Y., Wang, F., Li, X., & Zhang, J. (2021). Common mycorrhizal networks and their roles in interplant communication and nutrient transfer. Frontiers in Plant Science, 12, 721615. https://doi.org/10.3389/fpls.2021.721615
Taylor, B. N. (2024). Symbiotic nitrogen fixation in trees: Patterns, controls and ecosystem consequences. Tree Physiology. Advance online publication. https://doi.org/10.1093/treephys/tpae159
Zayed, O., Hewedy, O. A., Abdelmoteleb, A., Ali, M., Youssef, M. S., Roumia, A. F., Seymour, D., & Yuan, Z.-C. (2023). Nitrogen journey in plants: From uptake to metabolism, stress response, and microbe interaction. Biomolecules, 13(10), 1443. https://doi.org/10.3390/biom13101443
Zhang, Y., Wang, X., Li, S., Yuan, H., Chen, M., Li, X., & Yao, J. (2024). The function of root exudates in the root colonization by beneficial soil rhizobacteria. Biology, 13(2), 95. https://doi.org/10.3390/biology13020095