Deel 1. De Stikstofbinding door Planten en Bomen

Inleiding: Het Permacultuurprincipe van Stikstofdeling door Fixerende Planten – Mythe of Wetenschappelijke Realiteit?

In permacultuur proberen we natuurlijke ecosystemen na te bootsen om duurzame landbouwsystemen te creëren. Een van de principes die vaak naar voren wordt geschoven, is het combineren van planten die stikstof uit de lucht kunnen binden (zogenaamde stikstofbinders, zoals peulvruchten) met andere gewassen, zoals bomen. Het gangbare idee is dat deze planten de stikstof die ze vastleggen, "delen" met hun buren en zo de bodem op een natuurlijke manier verrijken. Dit idee van plantaardige samenwerking is erg aantrekkelijk, omdat het de doelstelling van zelfvoorziening op het vlak van bemesting, die de permacultuur nauw aan het hart ligt, versterkt.

Echter, de notie dat stikstofbindende planten (SBP) "gul" stikstof afgeven, verdient wetenschappelijke verificatie. Het is zeker dat biologische stikstofbinding (BSB) een essentieel proces is om nieuwe stikstof in ecosystemen te brengen. Maar betekent dit dat de stikstofbindende plant in het belang van de groep handelt, of eerder in haar eigen belang?

Het is cruciaal om aandacht te besteden aan de woorden die we gebruiken. Praten over "gulheid" of "egoïsme" bij een plant is het toeschrijven van menselijke intenties. In de wetenschap richten we ons eerder op de feiten: de biologische mechanismen, de stromen van voedingsstoffen, de energie-uitgaven en de ecologische interacties. Hoewel de permacultuur veel waargenomen voordelen benadrukt, vereenvoudigt het vaak de realiteit van deze processen, die complexer en energetisch kostbaarder zijn voor de plant.

Eigentlich kost elke opname van voedingsstoffen de plant energie, en ze probeert er van nature direct voordeel uit te halen. De echte vraag is dus: wanneer we stikstof zien vrijkomen, is dit dan een neveneffect (zoals bij de dood of ontbinding van de plant), een uitwisseling met wederzijds voordeel (mutualisme), of een echt actieve "gift" zonder tegenprestatie?

Dit rapport heeft tot doel deze vraag diepgaand te onderzoeken op basis van beschikbare wetenschappelijke studies. We zullen het idee dat stikstofbindende planten (SBP) stikstof vrijgeven ten voordele van andere planten serieus evalueren. Hiervoor zullen we het volgende onderzoeken: Hoe stikstofbinding werkt en wat de kosten ervan zijn voor de plant. Hoe deze stikstof kan worden overgedragen aan andere planten. Wat de veldgegevens over deze overdrachten aantonen. Het doel is om de stikstofdynamiek in systemen met SBP beter te begrijpen, om zo de keuzes die in de permacultuur worden gemaakt, te onderbouwen met een solide wetenschappelijke basis.

Kleine Nuttige Woordenlijst

Afkorting	Volledige Betekenis	Eenvoudige Uitleg
SBP	Stikstofbindende Plant	Plant die stikstof uit de lucht kan binden via symbiotische bacteriën.
NSBP	Niet-Stikstofbindende Plant	Plant die afhankelijk is van stikstof in de bodem en zelf geen stikstof kan binden.
BSB	Biologische Stikstofbinding	Proces waarbij micro-organismen N₂ omzetten in voor planten bruikbare stikstof.
GMN	Gemeenschappelijk Mycorrhizanetwerk	Schimmelnetwerk dat meerdere planten verbindt en de uitwisseling van nutriënten vergemakkelijkt.
N	Stikstof	Essentieel element voor plantengroei (zoals eiwitten, DNA, enz.).
N₂	Di-stikstof	Gasvormige stikstof uit de lucht, niet rechtstreeks opneembaar door planten.
NH₃	Ammoniak	Eerste vorm van stikstof die ontstaat tijdens stikstofbinding.
NH₄⁺	Ammoniumion	Opneembare stikstofvorm afkomstig van ammoniak.
NO₃⁻	Nitraation	Andere opneembare stikstofvorm, afkomstig van nitrificatie.
¹⁵N	Stabiele isotoop van stikstof	Spoorelement om stikstofoverdracht tussen planten te bestuderen.
δ¹⁵N	Isotopensignatuur van stikstof-15	Maatstaf om herkomst en beweging van stikstof te volgen.
BOS	Bodemorganische Stof	Natuurlijke voorraad voedingsstoffen in de bodem, waaronder stikstof uit afbraak.
NVA	Stikstof uit de atmosfeer (N uit de vaste lucht)	Deel van de stikstof in een plant die afkomstig is uit N₂-binding.
SB	Stikstofbinding	Totale hoeveelheid stikstof die uit de lucht wordt vastgelegd.

Symbiotische Stikstofbinding: In de Eerste Plaats een Energie-investering voor de Gastplant

De biologische stikstofbinding (BSB) is een cruciaal proces in het leven. Het maakt de transformatie mogelijk van stikstofgas (N₂), een overvloedige gasvorm in de lucht die echter niet direct bruikbaar is voor planten, naar ammoniak (NH₃), een vorm die planten wel kunnen opnemen. Slechts bepaalde gespecialiseerde micro-organismen, diazotrofen genaamd, zijn in staat deze transformatie uit te voeren. Dit zijn voornamelijk bacteriën en archaea, waarvan sommige in symbiose leven met planten.

De bekendste vorm van deze symbiose is die tussen bepaalde planten – vooral vlinderbloemigen (erwten, klaver, bonen, enz.) – en bacteriën zoals Rhizobium. Andere plantenfamilies, zoals elzen (Betulaceae), werken samen met andere soorten bacteriën zoals Frankia.

In deze relatie draagt elke partner iets bij: de plant voorziet de bacteriën van suiker (afkomstig van fotosynthese) en een beschermde omgeving in kleine wortelzwellingen, noduli genaamd. In ruil daarvoor gebruiken de bacteriën een enzym genaamd nitrogenase om N₂ om te zetten in NH₃, dat de plant direct kan opnemen. Dit mechanisme stelt de stikstofbindende plant (SBP) in staat om te voorzien in haar stikstofbehoeften, een essentieel element voor haar groei.

De aldus verkregen stikstof wordt snel door de plant gebruikt om essentiële verbindingen te produceren, zoals:

• aminozuren (bouwstenen van eiwitten),
• eiwitten (vooral die welke deelnemen aan fotosynthese),
• enzymen,
• nucleïnezuren (DNA, RNA),
• en andere stikstofhoudende moleculen.

Met andere woorden, stikstofbinding stelt deze planten in staat om goed te gedijen, zelfs in stikstofarme bodems, waar andere soorten moeite zouden hebben om te groeien.

Maar dit voordeel heeft een hoge prijs. Het breken van de driedubbele binding van N₂ en het omzetten ervan in NH₃ vereist namelijk enorm veel energie. De plant moet deze energie leveren in de vorm van:

• van ATP (een energiemolecule afkomstig van cellulaire ademhaling en fotosynthese),
• en reducerend vermogen (elektronen die dienen om de enzymatische reactie van energie te voorzien).

Deze energiekost is zo aanzienlijk dat het een opmerkelijk deel vertegenwoordigt van het "koolstofbudget" van de plant, oftewel de totale energie die ze kan mobiliseren.

Dit punt is essentieel: als stikstofbinding veel energie kost, is het logisch dat de plant er het maximale voor zichzelf uit wil halen. Vanuit evolutionair oogpunt probeert elk organisme zijn beperkte middelen te gebruiken om zijn overleving en voortplanting te bevorderen. Aangezien stikstof tegen hoge kosten wordt verworven, zal de plant deze logischerwijs eerst voor haar eigen behoeften gebruiken. Het idee dat ze stikstof "gratis" aan andere planten zou verspreiden zonder tegenprestatie, komt niet overeen met dit fundamentele biologische principe.

We moeten ons herinneren dat de symbiose zelf een uitwisseling is: de plant "betaalt" voor de ontvangen stikstof door suiker aan de bacteriën te leveren. Als de plant daarnaast die stikstof ook nog eens gratis aan andere planten zou moeten herverdelen zonder er zelf voordeel uit te halen, dan zou dit haar eigen groei, haar vermogen om symbiotische bacteriën te voeden, en dus de levensvatbaarheid van deze stikstofbindingsstrategie in gevaar brengen.

Dat gezegd hebbende, zelfs als de plant de gebonden stikstof voor zichzelf houdt, verrijkt haar aanwezigheid in het ecosysteem op langere termijn de bodem met stikstof. Na verloop van tijd komt stikstof vrij in de omgeving door de dood van de plant, het vallen van de bladeren of de ontbinding van de wortels. Dit uitgestelde voordeel voor de bodem en andere planten is niet te verwaarlozen, zoals we later zullen zien.

Hoe Kan de Gebonden Stikstof de Stikstofbindende Plant Verlaten? Mechanismen van Vrijgave in het Ecosysteem

Zodra de stikstofbindende plant (SBP) stikstof uit de lucht heeft opgenomen en gebruikt, wordt deze opgeslagen in haar weefsels – bladeren, stengels, wortels, zaden en wortelknobbels. Om deze stikstof ten goede te laten komen aan andere planten of de bodem te verrijken, moet deze op een bepaald moment door de SBP worden vrijgegeven. Deze vrijgave kan op verschillende manieren plaatsvinden, sommige passief, andere actiever.

Afbraak van organisch materiaal: een belangrijke, maar uitgestelde route

Het belangrijkste mechanisme voor het terugkeren van stikstof naar de bodem is de ontbinding van de plant of van delen ervan die dood of verouderd zijn.

• Bovenstrooisel (bladeren, takken) De bladeren van stikstofbindende planten zijn doorgaans rijker aan stikstof dan die van andere planten. Wanneer ze op de grond vallen (in de herfst, of door stress), vormen ze een strooisellaag. Deze strooisellaag wordt vervolgens afgebroken door bodemmicroben (schimmels, bacteriën), die de organische stikstof omzetten in minerale vormen zoals ammonium (NH₄⁺) en vervolgens in nitraat (NO₃⁻) via nitrificatie. Deze vormen kunnen dan worden opgenomen door andere planten. De snelheid waarmee deze transformatie plaatsvindt, hangt af van verschillende factoren: de kwaliteit van de bladeren (rijkdom aan stikstof, lignine, polyfenolen), de temperatuur, de vochtigheid en de microbiële activiteit van de bodem.
• Ondergrondse organen (wortels, knolletjes) Wortels en knolletjes zijn ook rijk aan stikstof. Wanneer ze afsterven of op natuurlijke wijze worden vernieuwd (een fenomeen dat wortel-turnover wordt genoemd), draagt hun ontbinding ook bij aan de verrijking van de bodem. We spreken hier van rhizodepositie door ontbinding.
• Rol van biomassabeheer Als een groot deel van de plant van de locatie wordt verwijderd (bijvoorbeeld bij het oogsten van zaden of voer), wordt de stikstof die de plant bevat ook afgevoerd en komt deze dus niet ten goede aan de bodem. Om de stikstof ter plaatse te houden, is het belangrijk om de biomassa terug te geven aan de bodem. Dit is waar de techniek van "chop and drop" om de hoek komt kijken: de plant afsnijden en laten ontbinden op de plek als mulch. Deze methode heeft een solide wetenschappelijke basis, aangezien het de terugkeer van stikstof naar het systeem bevordert.
• Hoeveelheid daadwerkelijk opgenomen door volgende gewassen Zelfs als de biomassa op de plek wordt gelaten, wordt slechts een deel van de stikstof die vrijkomt bij de afbraak, opgenomen door de daaropvolgende gewassen. Studies tonen aan dat slechts ongeveer 20% van deze stikstof wordt opgenomen door het volgende gewas. Een groot deel (40% tot 80%) wordt geïntegreerd in de organische stof van de bodem (OSB) in stabielere vormen. Deze langetermijnopslag verbetert de bodemvruchtbaarheid, maar geeft de stikstof langzamer vrij.

Kortom, de ontbinding is een traag en diffuus proces. Het is sterk afhankelijk van de bodemomstandigheden en garandeert geen onmiddellijke of gerichte overdracht van stikstof aan naburige planten.

Rhizodepositie door levende planten: een directere afgifte

Zelfs zonder af te sterven, kunnen levende planten ook stikstof vrijgeven in de bodem rondom hun wortels, in een zone die de rhizosfeer wordt genoemd.

• Worteluitscheidingen (exsudaten) Wortels geven voortdurend stoffen af in de bodem, waaronder stikstofhoudende verbindingen zoals aminozuren en peptiden. Deze exsudaten voeden de bodemmicroben, maar kunnen ook stikstof leveren aan naburige planten. De exacte hoeveelheid en vorm van de vrijgekomen stikstof varieert echter enorm afhankelijk van de soort, de leeftijd van de plant, de omgeving of de ervaren stress. Sommige studies wijzen uit dat vlinderbloemige planten tussen de 4% en 71% van hun totale stikstof kunnen vrijgeven in gerhizodeponeerde vorm, wat een zeer hoge variabiliteit aantoont.
• "Lekken" (leakage) Het is ook mogelijk dat een deel van de gefixeerde stikstof direct uit de wortelknolletjes of wortels in de bodem "lekt". Onderzoek in de landbouw schat dat dit kan oplopen tot 30 tot 50 pond stikstof per acre per jaar (ongeveer 34 tot 56 kg N/ha/jaar). Dit cijfer is significant, maar we moeten voorzichtig blijven: deze stikstof komt niet automatisch ten goede aan andere planten. Het kan worden opgenomen, omgezet of geïmmobiliseerd door de bodemmicroben.​

Kortom, levende rhizodepositie is potentieel een directer proces dan ontbinding. De werkelijke betekenis ervan voor naburige planten, vooral in complexe systemen zoals die met volwassen bomen, is echter nog onvoldoende bekend. De grote waargenomen variabiliteit (bijvoorbeeld van 4% tot 71% van de vrijgekomen stikstof) nodigt uit tot voorzichtigheid: we moeten niet generaliseren op basis van enkele gegevens.

BRONNEN

Barbelli, L., Gweon, H. S., Stoppacher, N., Tuffen, F., Williams, H., Neumann, G., Faria, D. L. R., de Castro, V. G. R. M., Semidel, J. S., Falquet, M. R. J. G. P. de L. P. E. L. L. M. J. S. I. L. T. L. T., ... Boddy, L. (2016). Ubiquity of insect-derived nitrogen transfer to plants by endophytic insect-pathogenic fungi: An additional branch of the soil nitrogen cycle. Applied Soil Ecology, 105, 78–84. https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2016.05.007

Barrett, J. E. M. G., Johnson, J. S. C. G. R. R., & Hodge, A. (2016). Resolving the 'nitrogen paradox' of arbuscular mycorrhizas: Fertilization with organic matter brings considerable benefits for plant nutrition and growth. Plant, Cell & Environment, 39(8), 1662–1667. https://doi.org/10.1111/pce.12761

Bücking, H., & Kafle, A. (2015). Role of arbuscular mycorrhizal fungi in the nitrogen uptake of plants: Current knowledge and research gaps. Agronomy, 5(4), 587–612. https://doi.org/10.3390/agronomy5040587

Department of Extension Plant Sciences, New Mexico State University. (2015). Nitrogen fixation by legumes (Guide A-129). https://pubs.nmsu.edu/_a/A129/

Figueiredo, A. F., Boy, J., Guggenberger, G., & Coelho, M. F. (2023). Common mycorrhizae network: A review of the theories and mechanisms behind underground interactions. Frontiers in Microbiology, 14, 1241334. https://doi.org/10.3389/fmicb.2023.1241334

Fustec, J., Lesuffleur, F., Mahieu, S., & Cliquet, J.-B. (2010). Nitrogen rhizodeposition of legumes. A review. Agronomy for Sustainable Development, 30(1), 57–66. https://doi.org/10.1051/agro/2009003

Gallego-Casa, A., Puertas, M. D., Tejada, L. M., González-Martín, C. M., González, J. L., & Aranda, I. (2018). 15N natural abundance evidences a better use of N sources by late nitrogen application in bread wheat. Frontiers in Plant Science, 9, 853. https://doi.org/10.3389/fpls.2018.00853

He, X., Xu, M., Qiu, G. Y., & Zhou, J. (2009). Use of 15N stable isotope to quantify nitrogen transfer between mycorrhizal plants. Journal of Plant Ecology, 2(3), 107–114. https://doi.org/10.1093/jpe/rtp011

He, X.-H., Critchley, C., & Bledsoe, C. (2003). Nitrogen transfer within and between plants through common mycorrhizal networks (CMNs). Critical Reviews in Plant Sciences, 22(6), 531-567. https://doi.org/10.1080/07352680390244011

Holub, S. M., Lajtha, K., Spears, J. D. H., Tóth, J. A., Crow, S. E., Caldwell, B. A., & Harmon, M. E. (2013). Decomposition and nitrogen dynamics of 15N-labeled leaf, root, and twig litter in temperate coniferous forests. Oecologia, 173(4), 1439–1453. https://doi.org/10.1007/s00442-013-2693-4

Isaac, M. E., Bode, S., & Kim, D.-G. (2013). N2-fixing trees and the transfer of fixed-N for sustainable agroforestry. Agronomy for Sustainable Development, 33(2), 417–427. https://doi.org/10.1007/s13593-012-0115-z

Liao, W., Menge, D. N. L., & Hedin, L. O. (2017). Demography of symbiotic nitrogen-fixing trees explains their rarity and successional decline in temperate forests. PLoS ONE, 12(4), e0175520. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0175520

Lindström, K., & Mousavi, S. A. (2020). Effectiveness of nitrogen fixation in rhizobia. Microbial Biotechnology, 13(5), 1314–1335. https://doi.org/10.1111/1751-7915.13517

Liu, H.-X., Jiang, L., Zhang, Y.-J., Yang, D.-L., & Liu, H.-L. (2016). Impacts of leguminous shrub encroachment on neighboring grasses include transfer of fixed nitrogen. Scientific Reports, 6, 22772. https://doi.org/10.1038/srep22772

Malhotra, S. (2024, March 28). In harmony with nature: Companion planting. Permaculture Education Center. https://permacultureeducation.org/in-harmony-with-nature-companion-planting/

Monib, A. W., Niazi, P., Barai, S. M., Sawicka, B., Baseer, A. Q., Nikpay, A., Saleem fahmawi, S. M., Singh, D., Alikhail, M., & Thea, B. (2024). Nitrogen cycling dynamics: Investigating volatilization and its interplay with N2 fixation. Journal for Research in Applied Sciences and Biotechnology, 3(1), 17-31.

Mus, F., Crook, M. B., Garcia, K., Garcia, K., Knevitt, B. L., Ledesma, J. K., Lawrence, J. C., Magnum, K. L., Proença, D. T. L. P., Tok, K. G. N. S. O. T. K., Weston, P. S., Lin, Y.-H., Lin, H.-C., Chen, H.-W., Chen, H.-H., Jiang, J.-H., Hsu, C.-P., Chang, P.-H., Chou, J.-Y., ... Ané, J.-M. (2016). Symbiotic nitrogen fixation and the challenges to its extension to nonlegumes. Applied and Environmental Microbiology, 82(13), 3698–3710. https://doi.org/10.1128/AEM.01055-16

nervyliras. (ca. 2022). Permaculture primer on nitrogen fixing plants (Legumes & others) [Publication sur un forum en ligne]. Reddit. https://www.reddit.com/r/Permaculture/comments/rzjhoi/permaculture_primer_on_nitrogen_fixing_plants/

Nygren, P., & Leblanc, H. A. (2015). Dinitrogen fixation by legume shade trees and direct transfer of fixed N to associated cacao in a tropical agroforestry system. Tree Physiology, 35(2), 134–147. https://doi.org/10.1093/treephys/tpu116

Palm, C. A. (1997). Decomposition and nitrogen release patterns of tree prunings. In G. Cadisch & K. E. Giller (Eds.), Driven by nature: Plant litter quality and decomposition (pp. 137-157). CAB International.

Perakis, S. S., Rayome, D., Gress, S., & Compton, J. E. (2023). Tree-ring δ15N as an indicator of nitrogen dynamics in stands with N2-fixing Alnus rubra. Tree Physiology, 43(12), 2005–2018. https://doi.org/10.1093/treephys/tpad101

Schleppi, P., & Wessel, W. W. (2021). Experimental design and interpretation of terrestrial ecosystem studies using 15N tracers: Practical and statistical considerations. Frontiers in Environmental Science, 9, 658779. https://doi.org/10.3389/fenvs.2021.658779

Sepp, S.-K., Vasar, M., Davison, J., Oja, J., Anslan, S., Al-Quraishy, S., Bahram, M., Bueno, C. G., Cantero, J. J., Fabiano, E. C., Decocq, G., Drenkhan, R., Fraser, L., Garibay Oriel, R., Hiiesalu, I., Koorem, K., Kõljalg, U., Moora, M., Mucina, L., ... Zobel, M. (2023). Global diversity and distribution of nitrogen-fixing bacteria in the soil. Frontiers in Plant Science, 14, 1100235. https://doi.org/10.3389/fpls.2023.1100235

Song, Y., Wang, F., Li, X., & Zhang, J. (2021). Common mycorrhizal networks and their roles in interplant communication and nutrient transfer. Frontiers in Plant Science, 12, 721615. https://doi.org/10.3389/fpls.2021.721615 

Taylor, B. N. (2024). Symbiotic nitrogen fixation in trees: Patterns, controls and ecosystem consequences. Tree Physiology. Advance online publication. https://doi.org/10.1093/treephys/tpae159

Zayed, O., Hewedy, O. A., Abdelmoteleb, A., Ali, M., Youssef, M. S., Roumia, A. F., Seymour, D., & Yuan, Z.-C. (2023). Nitrogen journey in plants: From uptake to metabolism, stress response, and microbe interaction. Biomolecules, 13(10), 1443. https://doi.org/10.3390/biom13101443

Zhang, Y., Wang, X., Li, S., Yuan, H., Chen, M., Li, X., & Yao, J. (2024). The function of root exudates in the root colonization by beneficial soil rhizobacteria. Biology, 13(2), 95. https://doi.org/10.3390/biology13020095