Partie 3. La Fixation d'Azote par les Plantes et les Arbres

Fixation d'Azote : Processus « Égoïste » ou « Altruiste »? Analyse Critique Face aux Idées Reçues en Permaculture

La question de savoir si la fixation d'azote est un processus fondamentalement "égoïste" ou "altruiste" est au cœur de la requête initiale. Les données scientifiques accumulées permettent de dépasser cette dichotomie simpliste et d'apporter une réponse nuancée, en confrontant les observations de terrain et les mécanismes biologiques aux affirmations parfois idéalisées de la permaculture.

Il est indéniable que la fixation biologique de l'azote représente un investissement énergétique considérable pour la plante hôte. Comme discuté précédemment, l'énergie requise pour rompre la triple liaison du N2​ et le réduire en ammoniac est fournie par la photosynthèse de la plante fixatrice d'azote. Cette ressource énergétique étant limitée, il est biologiquement logique que l'azote ainsi acquis à grand frais soit prioritairement alloué aux besoins métaboliques et de croissance de la plante fixatrice d'azote elle-même. Une source va même jusqu'à affirmer qu'"en général, ces plantes consomment tout l'N qu'elles fixent" pour leurs propres besoins. Dans cette perspective, la fixation d'azote est avant tout une stratégie adaptative permettant à la plante fixatrice d'azote de survivre et de compétitionner dans des environnements où l'azote est un facteur limitant. Qualifier ce processus d'"égoïste" serait lui attribuer une intention, mais il reflète une optimisation des ressources pour la survie individuelle.  

Le "partage" de cet azote avec les plantes voisines, bien que réel dans de nombreux cas comme l'ont montré les études de terrain (Section 5), ne relève pas nécessairement d'un acte de "générosité" au sens anthropomorphique. Les mécanismes de transfert identifiés suggèrent des processus plus complexes :

• La décomposition de la litière et des racines mortes est un processus écologique naturel, post-mortem du point de vue de la PFA ou de ses organes. L'azote est recyclé dans l'écosystème, mais ce n'est pas une action délibérée de la PFA vivante envers une voisine spécifique.  
  
• La rhizodéposition (exsudation de composés azotés par les racines vivantes, lyse cellulaire) peut être considérée comme une "fuite" passive de nutriments, ou comme une stratégie pour influencer la communauté microbienne de la rhizosphère au bénéfice de la PFA elle-même (par exemple, en stimulant des microorganismes protecteurs ou promoteurs de croissance). Si les plantes voisines en bénéficient, c'est souvent un effet secondaire.  
  
• Le transfert via les Réseaux Mycorhiziens Communs (RMC), bien que potentiellement significatif, ne s'apparente pas à un don unilatéral. Les RMC sont souvent décrits en termes de "marché biologique" où les échanges de nutriments sont conditionnés. La plante non fixatrice peut recevoir de l'azote de la PFA via le champignon, mais ce dernier attend généralement un retour, souvent sous forme de carbone photosynthétique de la part des plantes qu'il connecte. Les échanges peuvent être "faiblement réciproques" et dépendent de la force relative des puits de nutriments et de l'efficacité des échanges aux interfaces symbiotiques, qui varient selon les combinaisons plante-champignon.  
  

Les bénéfices pour les PNF sont néanmoins avérés, mais leur ampleur est très variable et dépend fortement du contexte. Ces transferts peuvent être particulièrement cruciaux dans des sols très pauvres en azote, pour l'établissement de jeunes plants, ou dans des systèmes agroforestiers bien conçus où les PFA jouent un rôle clé dans le maintien de la fertilité. Les arbres fixateurs d'azote peuvent effectivement contribuer à remplacer l'azote perdu par la récolte et fournir des bénéfices écosystémiques importants.  

Cependant, il existe des limites et des contraintes importantes à ce "partage". La compétition pour d'autres ressources (eau, lumière, phosphore) peut être intense entre la PFA et ses voisines, et cette compétition peut parfois annuler ou réduire les bénéfices du transfert d'azote. D'ailleurs, la relative rareté des PFA dans certains écosystèmes forestiers tempérés, pourtant limités en azote, est un paradoxe qui suggère que la stratégie de fixation de l'azote comporte des coûts ou des contraintes écologiques et physiologiques importants qui peuvent l'emporter sur ses avantages, même pour la PFA elle-même. Des études démographiques ont montré que, dans de nombreuses forêts tempérées, les PFA ont des taux de mortalité plus élevés et des taux de croissance et de recrutement plus faibles que les arbres non-fixateurs. Cette observation va à l'encontre de l'idée d'un avantage compétitif systématique qui leur permettrait de "nourrir" généreusement et sans contrepartie les autres membres de la communauté végétale. Ces PFA peuvent être plus exigeantes en lumière, en phosphore ou en molybdène (cofacteur de la nitrogénase), ou être plus sensibles au stress hydrique ou aux pathogènes en raison de l'investissement énergétique dans la fixation.  

En conclusion de cette analyse, l'azote fixé est une ressource précieuse et coûteuse pour la PFA. Le concept de "partage généreux" est une simplification qui ne rend pas compte de la complexité des mécanismes en jeu. Lorsque le transfert se produit entre plantes vivantes, il est plus vraisemblablement le résultat de processus passifs (fuites), d'échanges mutualistes complexes et conditionnels via les RMC, ou d'effets indirects liés à la modification de l'environnement rhizosphérique. Bien que le transfert direct et actif de la PFA vers la PNF puisse être limité ou conditionnel, l'impact global des PFA sur la fertilité azotée d'un écosystème, via l'accumulation de matière organique riche en azote et sa décomposition lente, est indéniable. Il s'agit là d'un "service" écosystémique majeur, un enrichissement du capital azoté du sol qui bénéficie à la communauté végétale sur le long terme, plutôt qu'un "don" ciblé d'un individu à un autre. Les affirmations de la permaculture sur les bénéfices des PFA ne sont donc pas entièrement fausses, mais elles gagnent à être nuancées quant aux mécanismes précis, à l'ampleur réelle, à la temporalité et aux conditions de ces bénéfices. Le "comment", le "combien" et le "quand" sont des questions cruciales que la science s'efforce d'élucider.

7. Conclusion : Nuancer le Rôle des Fixateurs d'Azote et Implications pour une Permaculture Éclairée par la Science

L'analyse de la littérature scientifique permet de répondre de manière nuancée à la question de savoir si la fixation d'azote est un processus "individuel et égoïste" ou un acte de "partage généreux" bénéficiant aux arbres et plantes alentour, comme le suggère une certaine vision en permaculture.

La fixation d'azote : un processus avant tout au service de la plante fixatrice, mais aux retombées écosystémiques certaines. La fixation biologique de l'azote est, en premier lieu, une stratégie adaptative coûteuse en énergie pour la plante fixatrice d'azote (PFA). L'azote ainsi acquis est prioritairement utilisé pour sa propre croissance, son développement et sa reproduction. En ce sens, le processus n'est pas intrinsèquement "altruiste". Cependant, le qualifier d'"égoïste" serait ignorer les bénéfices indirects et parfois directs qu'il procure à l'écosystème et aux plantes voisines.

Le transfert d'azote aux voisines : une réalité scientifique, mais complexe et variable. Les preuves scientifiques, notamment celles issues d'études utilisant le traçage isotopique ($^{15}$N), confirment que l'azote fixé par les PFA peut effectivement être transféré aux plantes non-fixatrices (PNF) avoisinantes. Ce transfert n'est cependant pas un flux simple, massif et inconditionnel. Plusieurs nuances cruciales doivent être apportées :

• Les quantités transférées sont extrêmement variables, allant de quelques pourcents à des contributions plus significatives (parfois jusqu'à 40-50% de l'azote de la PNF dans des conditions spécifiques, voire davantage en microcosmes), mais rarement au point de couvrir l'intégralité des besoins azotés d'un arbre voisin mature de manière continue. L'ampleur dépend fortement des espèces en présence, de leur stade de développement, des conditions du sol et du climat, et de la présence de facilitateurs comme les réseaux mycorhiziens.
• Les mécanismes de transfert sont multiples et souvent concomitants :
  • La décomposition de la matière organique (litière, racines, nodules morts) des PFA est une voie majeure d'enrichissement du sol en azote, mais ce bénéfice est différé, diffus, et non spécifiquement ciblé vers une plante voisine.
  • La rhizodéposition par les PFA vivantes (exsudats racinaires, lyse cellulaire) peut constituer une source d'azote plus directe, mais son importance quantitative et sa disponibilité réelle pour les voisines varient grandement.
  • Les Réseaux Mycorhiziens Communs (RMC) peuvent faciliter un transfert plus direct d'azote entre plantes fixatrices d'azote et plantes non fixatrices connectées, mais ce transfert s'inscrit souvent dans une logique d'échange de ressources (l'azote contre du carbone, par exemple) et dépend de la compatibilité des partenaires.
• La temporalité du bénéfice est également variable. L'enrichissement du sol par la décomposition est un processus lent qui contribue à la fertilité à long terme. Les transferts via RMC ou exsudats peuvent être plus rapides, mais sont souvent conditionnels et peuvent ne pas être constants dans le temps.

Implications pour une permaculture éclairée par la science : Cette compréhension nuancée a des implications importantes pour la conception et la gestion des systèmes en permaculture :

1. Valider et optimiser l'utilisation des PFA : Leur rôle dans l'amélioration de la fertilité azotée des sols est scientifiquement fondé, en particulier sur le long terme. Pour maximiser cet effet, il est crucial de recycler leur biomasse sur place (par exemple, par des techniques de "chop and drop") et de ne pas exporter massivement les parties riches en azote.
2. Avoir des attentes réalistes concernant le transfert direct : Il ne faut pas s'attendre à ce qu'une PFA "nourrisse" activement et abondamment ses voisines matures en azote de manière continue et inconditionnelle. Les PFA contribuent à un écosystème plus riche en azote, mais d'autres sources d'azote (matière organique diversifiée, composts) et un bon cycle global des nutriments restent essentiels.
3. Favoriser les conditions propices au transfert et à l'enrichissement du sol :
   • Maintenir une activité biologique du sol élevée pour assurer une décomposition efficace de la matière organique et la minéralisation de l'azote.
   • Encourager le développement de réseaux mycorhiziens sains et diversifiés (par exemple, en limitant le travail du sol, en évitant les fongicides systémiques non sélectifs, en maintenant une couverture végétale permanente et diversifiée).
   • Choisir des associations PFA-PNF judicieuses, en considérant la compatibilité mycorhizienne potentielle, les architectures racinaires, les besoins respectifs en lumière et autres nutriments, et les cycles de vie des plantes.
4. Considérer le rôle écologique et la dynamique des PFA : Certaines PFA sont des espèces pionnières qui peuvent préparer le terrain (enrichir le sol) pour des espèces plus tardives dans une succession écologique. Leur rôle peut être transitoire mais crucial pour l'établissement du système.
5. Reconnaître les coûts et les limites des PFA : Les PFA ont elles-mêmes des besoins spécifiques (lumière, eau, certains oligo-éléments comme le molybdène) et peuvent être soumises à des stress ou des compétitions qui limitent leur croissance ou leur capacité de fixation. Leur intégration doit tenir compte de ces contraintes.

En définitive, la science ne "déboulonne" pas l'intérêt d'intégrer des plantes fixatrices d'azote dans les conceptions permacoles. Au contraire, elle affine notre compréhension de leur fonctionnement et de leurs contributions. Plutôt que de se focaliser sur un "partage généreux" et direct, il est plus pertinent d'adopter une vision écosystémique : les PFA sont des acteurs clés de l'enrichissement progressif du sol en azote, un apport nouveau qui bénéficie à l'ensemble de la communauté biotique sur le long terme. C'est cette contribution à la construction d'un capital de fertilité durable qui constitue leur principal atout. Des recherches futures, en particulier dans des systèmes agroforestiers complexes et diversifiés tels que ceux promus en permaculture, sont encore nécessaires pour mieux quantifier les flux d'azote et optimiser les synergies entre espèces dans ces contextes spécifiques. Une approche informée par la science permettra de concevoir des systèmes permacoles encore plus efficaces et résilients.

SOURCES

Barbelli, L., Gweon, H. S., Stoppacher, N., Tuffen, F., Williams, H., Neumann, G., Faria, D. L. R., de Castro, V. G. R. M., Semidel, J. S., Falquet, M. R. J. G. P. de L. P. E. L. L. M. J. S. I. L. T. L. T., ... Boddy, L. (2016). Ubiquity of insect-derived nitrogen transfer to plants by endophytic insect-pathogenic fungi: An additional branch of the soil nitrogen cycle. Applied Soil Ecology, 105, 78–84. https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2016.05.007

Barrett, J. E. M. G., Johnson, J. S. C. G. R. R., & Hodge, A. (2016). Resolving the 'nitrogen paradox' of arbuscular mycorrhizas: Fertilization with organic matter brings considerable benefits for plant nutrition and growth. Plant, Cell & Environment, 39(8), 1662–1667. https://doi.org/10.1111/pce.12761

Bücking, H., & Kafle, A. (2015). Role of arbuscular mycorrhizal fungi in the nitrogen uptake of plants: Current knowledge and research gaps. Agronomy, 5(4), 587–612. https://doi.org/10.3390/agronomy5040587

Department of Extension Plant Sciences, New Mexico State University. (2015). Nitrogen fixation by legumes (Guide A-129). https://pubs.nmsu.edu/_a/A129/

Figueiredo, A. F., Boy, J., Guggenberger, G., & Coelho, M. F. (2023). Common mycorrhizae network: A review of the theories and mechanisms behind underground interactions. Frontiers in Microbiology, 14, 1241334. https://doi.org/10.3389/fmicb.2023.1241334

Fustec, J., Lesuffleur, F., Mahieu, S., & Cliquet, J.-B. (2010). Nitrogen rhizodeposition of legumes. A review. Agronomy for Sustainable Development, 30(1), 57–66. https://doi.org/10.1051/agro/2009003

Gallego-Casa, A., Puertas, M. D., Tejada, L. M., González-Martín, C. M., González, J. L., & Aranda, I. (2018). 15N natural abundance evidences a better use of N sources by late nitrogen application in bread wheat. Frontiers in Plant Science, 9, 853. https://doi.org/10.3389/fpls.2018.00853

He, X., Xu, M., Qiu, G. Y., & Zhou, J. (2009). Use of 15N stable isotope to quantify nitrogen transfer between mycorrhizal plants. Journal of Plant Ecology, 2(3), 107–114. https://doi.org/10.1093/jpe/rtp011

He, X.-H., Critchley, C., & Bledsoe, C. (2003). Nitrogen transfer within and between plants through common mycorrhizal networks (CMNs). Critical Reviews in Plant Sciences, 22(6), 531-567. https://doi.org/10.1080/07352680390244011

Holub, S. M., Lajtha, K., Spears, J. D. H., Tóth, J. A., Crow, S. E., Caldwell, B. A., & Harmon, M. E. (2013). Decomposition and nitrogen dynamics of 15N-labeled leaf, root, and twig litter in temperate coniferous forests. Oecologia, 173(4), 1439–1453. https://doi.org/10.1007/s00442-013-2693-4

Isaac, M. E., Bode, S., & Kim, D.-G. (2013). N2-fixing trees and the transfer of fixed-N for sustainable agroforestry. Agronomy for Sustainable Development, 33(2), 417–427. https://doi.org/10.1007/s13593-012-0115-z

Liao, W., Menge, D. N. L., & Hedin, L. O. (2017). Demography of symbiotic nitrogen-fixing trees explains their rarity and successional decline in temperate forests. PLoS ONE, 12(4), e0175520. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0175520

Lindström, K., & Mousavi, S. A. (2020). Effectiveness of nitrogen fixation in rhizobia. Microbial Biotechnology, 13(5), 1314–1335. https://doi.org/10.1111/1751-7915.13517

Liu, H.-X., Jiang, L., Zhang, Y.-J., Yang, D.-L., & Liu, H.-L. (2016). Impacts of leguminous shrub encroachment on neighboring grasses include transfer of fixed nitrogen. Scientific Reports, 6, 22772. https://doi.org/10.1038/srep22772

Malhotra, S. (2024, March 28). In harmony with nature: Companion planting. Permaculture Education Center. https://permacultureeducation.org/in-harmony-with-nature-companion-planting/

Monib, A. W., Niazi, P., Barai, S. M., Sawicka, B., Baseer, A. Q., Nikpay, A., Saleem fahmawi, S. M., Singh, D., Alikhail, M., & Thea, B. (2024). Nitrogen cycling dynamics: Investigating volatilization and its interplay with N2 fixation. Journal for Research in Applied Sciences and Biotechnology, 3(1), 17-31.

Mus, F., Crook, M. B., Garcia, K., Garcia, K., Knevitt, B. L., Ledesma, J. K., Lawrence, J. C., Magnum, K. L., Proença, D. T. L. P., Tok, K. G. N. S. O. T. K., Weston, P. S., Lin, Y.-H., Lin, H.-C., Chen, H.-W., Chen, H.-H., Jiang, J.-H., Hsu, C.-P., Chang, P.-H., Chou, J.-Y., ... Ané, J.-M. (2016). Symbiotic nitrogen fixation and the challenges to its extension to nonlegumes. Applied and Environmental Microbiology, 82(13), 3698–3710. https://doi.org/10.1128/AEM.01055-16

nervyliras. (ca. 2022). Permaculture primer on nitrogen fixing plants (Legumes & others) [Publication sur un forum en ligne]. Reddit. https://www.reddit.com/r/Permaculture/comments/rzjhoi/permaculture_primer_on_nitrogen_fixing_plants/

Nygren, P., & Leblanc, H. A. (2015). Dinitrogen fixation by legume shade trees and direct transfer of fixed N to associated cacao in a tropical agroforestry system. Tree Physiology, 35(2), 134–147. https://doi.org/10.1093/treephys/tpu116

Palm, C. A. (1997). Decomposition and nitrogen release patterns of tree prunings. In G. Cadisch & K. E. Giller (Eds.), Driven by nature: Plant litter quality and decomposition (pp. 137-157). CAB International.

Perakis, S. S., Rayome, D., Gress, S., & Compton, J. E. (2023). Tree-ring δ15N as an indicator of nitrogen dynamics in stands with N2-fixing Alnus rubra. Tree Physiology, 43(12), 2005–2018. https://doi.org/10.1093/treephys/tpad101

Schleppi, P., & Wessel, W. W. (2021). Experimental design and interpretation of terrestrial ecosystem studies using 15N tracers: Practical and statistical considerations. Frontiers in Environmental Science, 9, 658779. https://doi.org/10.3389/fenvs.2021.658779

Sepp, S.-K., Vasar, M., Davison, J., Oja, J., Anslan, S., Al-Quraishy, S., Bahram, M., Bueno, C. G., Cantero, J. J., Fabiano, E. C., Decocq, G., Drenkhan, R., Fraser, L., Garibay Oriel, R., Hiiesalu, I., Koorem, K., Kõljalg, U., Moora, M., Mucina, L., ... Zobel, M. (2023). Global diversity and distribution of nitrogen-fixing bacteria in the soil. Frontiers in Plant Science, 14, 1100235. https://doi.org/10.3389/fpls.2023.1100235

Song, Y., Wang, F., Li, X., & Zhang, J. (2021). Common mycorrhizal networks and their roles in interplant communication and nutrient transfer. Frontiers in Plant Science, 12, 721615. https://doi.org/10.3389/fpls.2021.721615 

Taylor, B. N. (2024). Symbiotic nitrogen fixation in trees: Patterns, controls and ecosystem consequences. Tree Physiology. Advance online publication. https://doi.org/10.1093/treephys/tpae159

Zayed, O., Hewedy, O. A., Abdelmoteleb, A., Ali, M., Youssef, M. S., Roumia, A. F., Seymour, D., & Yuan, Z.-C. (2023). Nitrogen journey in plants: From uptake to metabolism, stress response, and microbe interaction. Biomolecules, 13(10), 1443. https://doi.org/10.3390/biom13101443

Zhang, Y., Wang, X., Li, S., Yuan, H., Chen, M., Li, X., & Yao, J. (2024). The function of root exudates in the root colonization by beneficial soil rhizobacteria. Biology, 13(2), 95. https://doi.org/10.3390/biology13020095